Voluta da Teodorico per essere la cattedrale degli Ariani, col titolo di Santa Resurrezione, fu convertita al culto cattolico nel 560, dal vescovo Agnello, intitolandola a San Teodoro. I più importanti lavori subiti dalla chiesa furono nel XVI secolo, quando furono rialzati di 1,80 m il colonnato, il portico e il pavimento.
L’esterno si presenta in laterizio semplice, e per accedere alla chiesa si passa attraverso un portico rinascimentale. L’interno è a pianta basilicale a tre navate divise da colonne in marmo cipollino, con capitelli e pulvini realizzati da maestranze locali.
Sotto un altare posto nella navata destra, sono sepolti i cosiddetti vescovi colombini, leggendari successori di Sant’Apollinare, eletti vescovi direttamente per azione dello Spirito Santo apparso sotto forma di colomba, motivo dell’attuale denominazione della chiesa. La tela che racconta questa leggenda fu realizzata nel Cinquecento da Livio Agresti.
L’ambone della chiesa risale al VI secolo, ma la minor qualità dello scolpito rispetto agli altri presenti a Ravenna, lascia pensare ad una esecuzione affidata a maestranze locali. L’ambone poggia su un pilastro di epoca rinascimentale.